昆虫知识格式

虫害诱导的植物挥发物：植物与植食性昆虫及其天敌

相互作用的进化产物*

刘芳 娄永根 程家安

（浙江大学应用昆虫学研究所，杭州 310029）

Herbivory insect induced plant volatiles: Evolutionary products of plant-herbivore-natural enemy interactions. LIU Fang, LOU Yong-Gen, CHENG Jia-AN (Institute of Applied Entomology, Zhejiang University, 310029 Hangzhou，China).

Abstact The evolution of plant-herbivore-natural enemy interactions is reviewed in this paper. The characteristics and functions of herbivory insect induced plant volatiles are results of the co-evolution among plant, herbivore and natural enemy. Multitrophic components including plant, herbivory insect and natural enemy have their own strategies to mediate and use herbivory insect induced plant volatiles during the evolution of tritrophic interactions. However, some problems, such as the application of experimental studies on induced defences in the field, remain to be clarified. Key words herbivory insect induced plant volatile, evolution, plant, herbivory insect, natural enemy

摘 要 综述了植物，植食性昆虫及其天敌相互作用的进化过程。虫害诱导的植物挥发物的特征和功能是植物—植食性昆虫—天敌之间长期进化的结果。在植物、植食性昆虫与天敌相互作用的进化过程中，3个不同营养级，包括植物、植食性昆虫和天敌有着各自的调节和利用虫害诱导的植物挥发物的策略。但有一些问题，如通过实验研究得出的诱导防御在田间是否真正能起到保护作用等需进一步研究、阐明。

关键词 虫害诱导的植物挥发物，进化，植物，植食性昆虫，天敌

植物在与植食性昆虫长期的协同进化过程中形成了一系列的抗虫性，这些抗虫性可以分为两大类型，一类为直接抗虫性，即通过植物体内毒素、驱避剂、和消化抑制剂等物质直接对植食性昆虫产生不利影响；另一类为间接抗虫性，植物可通过调节第三营养阶层而间接地防御植食性昆虫，这种途径可包括：为天敌提供食物（如花粉或花蜜）、为天敌提供栖息场所、释放挥发物以吸引天敌等。上述的两种抗虫性都可能是植物本身固有的或经诱导而产生[1]。

植食性昆虫诱导的植物挥发物，可作为互益素，引诱植食性昆虫的天敌，这已属于一种比较普遍的现象。自19世纪80年代以来，已发现有13个科20多种植物遭虫害后能释放挥发性互益素[2]。植物，植食性昆虫及其天敌相互作用的机制已成为化学生态学研究的一个热点，研究的内容包括虫害诱导的植物挥发物的鉴定[3

，，4]、诱导的植物挥发物的生物合成途径[5，10]，6]、植食性昆虫诱导物的鉴定[78]以及植物——天敌互利关系是怎样进化的[9

* 973项目资助（G2000016208） 等。有学者认为虫害诱导的植物挥发物，

起初可能作为其它功能而不是用来吸引天敌。例如，植物遭植食性昆虫攻击后释放的萜类化合物，因其对取食的植食性昆虫有害，最初作为直接防御的功能，后来经进化成为一种植物间接防御的方式[11]。虫害诱导的植物挥发物，作为植物间接防御的一种主要形式，在植物—植食性昆虫—天敌相互作用的进化过程中起重要作用。本文将阐述虫害诱导的挥发物这一特征是如何进化而来的，以及在植物—昆虫关系的进化过程中，不同营养阶层调节和利用虫害诱导的植物挥发物的策略。 1几个相关的术语

一种基因型在不同的环境中可产生不同的表现型，生物体在不同的环境中可改变其发育、生理状况和生活史等性状，生物体的这一基本特征就是表型可塑性（phenotypic plasticity ）[12]。

在进化生态学研究领域，常涉及适应的表型可塑性（adaptive phenotypic plasticity）这一概念，Kingsolver和Huey将适应的表型可塑性定义为：在特定的环境中，生物体所表现出的特定的表现型较相反的表现型具有更高的适合度，这种特定的表现型即为适应的表型可塑性[13]。评价适应的表型可塑性最常见的方法是应用“成本—收益”（costs and benefits）模式，也就是说在某一环境中，与另一相反的表现型相比，能提高植物的适合度即使植物获得的收益较花费的成本高，这样的表现型为适应的表型可塑性；反之，若某一表现型降低了植物的适合度即使植物花费的成本比所得的收益高，就不是适应的表型可塑性[14]。

2植物、植食性昆虫与天敌相互作用的进化过程

植物遭受植食性昆虫为害后释放的挥发物的组分因非生物因子和植物种类、植物的基因型、叶龄、为害时间以及植食性昆虫的种类和虫态等生物因子的不同而存在差异[1

究表明，天敌能通过学习来调节自己的行为能力[9，15]，11]。已有大量的研。天敌的学习行为通常是一种联系学习（associative learning），即通过经历在两种刺激或一种刺激与一种反应之间建立联系。这种联系学习中的一种信息源往往与植食性昆虫或其产物有关。天敌可以将另一种信息化合物同这种与寄主或猎物有关的信息化合物或其对寄主或猎物的寄生或捕食经历联系起来，从而提高对一些信息化合物的行为反应。如寄生蜂C. marginiventris在接触其寄主的虫粪后，能明显地增强对寄主有关的气味的行为反应[15]。寄主植物的挥发物，由于其可信性较差，也较难预测，因此天敌对植物挥发物的反应可塑性较大，学习的潜力也较大[9]。由于虫害诱导的植物挥发物组分以及天敌的行为反应能力都是可变的，这使得植物—天敌互利关系的进化成为可能。

当植食性昆虫为害诱导的植物挥发物，标志着适宜的寄主出现时，天敌就可能利用这一信息。天敌尤其是寄生蜂的联系学习能力可能在其对植物信息的最初反应的进化中起着重要作用。一旦天敌起反应的植物挥发物成为对植物和天敌都有利的信号物质时，植物与天敌之间将开始协同进化。能产生清晰、易测、可靠信息的植物将被选择保存下来；同样，能对植物信号做出适宜的行为反应的天敌经选择后亦被保存下来[10]。

虫害诱导的植物挥发物在植物—植食性昆虫—天敌相互作用的进化过程中，不仅对植物和天

敌起作用，同时也对植食性昆虫有影响。下面将分别阐述不同营养阶层的生物对虫害诱导的植物挥发物的调节和利用。

3各营养阶层调节和利用虫害诱导的植物挥发物的策略

3.1植物

植食性昆虫由于个体相对很小，所以其释放的挥发物的量通常较小，且由于长期的进化选择植食性昆虫一般不释放吸引其天敌的挥发物；健康植株虽能释放大量的挥发物，但这些挥发物不能为天敌提供信息以判断其寄主是否存在；虫害诱导的植物挥发物解决了天敌对信息化合物的“可靠性—可测性”难题[9]，其可靠性对天敌有效寻找寄主至关重要。同时，有些学者提出疑问，虫害诱导的植物挥发物是植物偶然释放的还是一种经过进化的防御措施？植物遭虫害后释放挥发物需花费成本，但吸引来的天敌又对植物有利，虫害诱导的植物挥发物是否给植物带来净收益？下面将逐一论述。

3.1.1虫害诱导的植物挥发物的可靠性

与机械损伤植株和健康植株相比，虫害诱导的植物挥发物可分为两大类：一类是虫害诱导的植物挥发物中有大量的新的组分，另一类是虫害诱导的植物挥发物与机械损伤株和健康株释放的挥发物的组分相似，但存在量的差别[1]。例如，甘蓝在遭机械损伤和虫害后，释放相同的挥发物（挥发物组成无质的区别）；而蚕豆遭受蚜虫为害后，释放大量的新的挥发物组分，机械损伤植株和健康株均不能释放上述组分，不同的植食性昆虫取食能诱导蚕豆植株释放特异性的挥发物组分（表

1）。可见，不同的植物—植食性昆虫—天敌系统中植物信息的可靠性亦不同，表1中“蚕豆—蚜虫”这一系统中的植物信息的可靠性最高。

在植物与天敌的协同进化过程中，具有质的或量的差异的挥发物能给天敌以准确且清晰的信号，因此能释放具有质的或量的差异的挥发物的植物经选择被保留下来[10]。

表1 虫害诱导的植物挥发物的“信号—噪音”比与天敌的行为反应

研究

系统

甘蓝—菜

粉蝶

玉米—草

地贪夜蛾

蚕豆—蚜

虫 挥发物组分 虫伤株与机械不同种植食损伤株比较 者为害株 不产生新的量的区别 挥发物 产生新的挥量的区别 发物 产生新的挥质的区别 发物 信号-天敌的行为反应 噪音比 虫伤株与机械不同种植食损伤株比较 者为害株 + 两者都吸引 通过学习后区分 ++ 前者吸引，后通过学习者不吸引 后区分 +++ 前者吸引，后不需学习者不吸引 可区分 植物信息的可靠性 + ++ +++ 参考文献 （16）（17） （15） （18）

注：“+”表示信号-噪音比的强度。

3.1.2虫害诱导的植物挥发物与进化的植物防御

Meijden等就虫害诱导的植物挥发物是否是进化的防御这一问题进行讨论。他们的讨论包括以下三方面：（1）植物是否积极地吸引天敌而不是因损伤偶然释放挥发物，（2）虫害诱导的植物挥发物吸引天敌的现象在田间是否存在，（3）若用植物适合度来评价，寄生蜂的活动对单个植株是否有利[19]。

有关第一个问题，已报道有许多种（包括农作物和非农作物种）植物在虫害诱导后释放许多新的挥发物组分（与机械损伤比）[3，4]；即使有些植物遭虫害后不产生新的组分，挥发物的释放也

，20~23]是主动的，而不是因植物细胞破裂而被动释放[5]；最后，虫害诱导的植物挥发物系统地释放，释放点的细胞破裂不是释放的先决条件等均说明虫害诱导的挥发物的释放是主动的[3。关于在田

间虫害诱导的挥发物是否能吸引天敌这一问题已受到日益重视，部分实验室内的研究结论已被半开放的田间研究和田间的研究证实。关于寄生蜂的活动对植物适合度的影响，目前仅有一例定量研究植物适合度的报道，认为因鳞翅目幼虫为害而造成的植物适合度的降低，可由寄生蜂的寄生作用而缓减[24]。综上所述，虫害诱导的挥发物是一种经过进化的植物防御。

3.1.3虫害诱导的挥发物与适应的表型可塑性

虫害诱导的植物挥发物能对天敌产生引诱作用[3，4，9]，并排斥部分植食性昆虫[3，25~27]，上述功能对植物都是有利的；然而，植物挥发物亦是很多植食性昆虫寻找寄主植物的指示信号[28~30]，同时，由于植物产生挥发物比产生非挥发物需花费更大的成本（因挥发物需不断更新）[28]，这些特征都对植物不利；有关虫害诱导的植物挥发物对植物适合度的影响报道甚少。迄今为止，仅有一例关于寄生蜂的寄生作用对植物适合度的影响的研究，此例中植物适合度用植物的种子数目表示。菜粉蝶Peiris rapae的专性寄生蜂Cotesia rubecula寄生菜粉蝶后导致明显的植物收益[31]，由此可见，植物吸引寄生蜂是一适应的表型可塑性。显然，不能仅凭这一例研究，认为虫害诱导的挥发物吸引天敌会使植物明显收益，继而认为虫害诱导的挥发物是一适应的表型可塑性。

3.2 植食性昆虫

植食性昆虫可利用植物挥发物寻找适宜的寄主[30]。与健康植株相比，被为害的植株释放的挥发物的量较大，植食性昆虫在较远的距离就能探测到虫害诱导的挥发物。对于植食性昆虫而言，虫害诱导的植物挥发物不仅仅代表了食物源的出现，还预示着一些其它信息，如释放挥发物的植物的防御体系已被诱导，也可能表明诱导的植物防御已被植食性昆虫克服，寄主植物更感虫或营养成分变差等。总之，虫害诱导的植物挥发物除了表明食物源的出现，也预示着竞争者的存在，甚至还表明了天敌潜在地存在的可能性。因此，虫害诱导的植物挥发物对植食性昆虫来说是一种非常复杂的信息，很难预测其将吸引还是排斥植食性昆虫[43]。已有的报道中，虫害诱导的植物挥发物可吸引金龟子和叶甲的幼虫[44~46]、蛾子[47~49]和叶螨[50

子[47，48]，51]；也有虫害诱导的植物挥发物驱避蛾、叶螨[50]和蚜虫[52]的报道。

植物挥发物的诱导物是植食性昆虫口腔分泌物[7，8]，植食性昆虫口腔分泌物质和量的变异都对植物—植食性昆虫—天敌相互作用的进化起作用，进化的结果是最小限度地诱导植物挥发物释放的诱导物被选择保留下来。植食性昆虫抵制诱导防御的另一策略就是放弃挥发物释放的部位（如取食孔），在叶片其它的部分继续取食[53]；或在取食之前将叶柄咬断后再取食离体的叶片[54]。植食性昆虫还可通过选择一个相对无天敌的寄主植株来逃避天敌。例如日本暗脉菜粉蝶Pieris napi japania优先在Arabis spp植株上产卵，与另一替代植株相比，Arabis spp植株含幼虫发育所需的营养物质较少，但因日本暗脉菜粉蝶的主要寄生蜂C. glomerata不愿选择Arabis spp植株，Arabis spp 植株代表了无天敌存在的空间，所以被日本暗脉菜粉蝶优先选择[55]。

3.3天敌

3.3.1天敌行为反应的可塑性

在植物—植食性昆虫—天敌相互作用的进化过程中，能最佳地利用植物信号的天敌被选择保留下来。天敌可通过提高感觉系统和探测信号的行为反应能力，获取有效信息的过程和行为决定，提高对信号和噪声的区分能力及其它的行为适应等方式对植物信号作出适宜选择。天敌种群内个体对植物挥发物和其它寻找线索的反应能力各有不同。Kester等比较了分别寄生在番茄和烟草植株上取食的烟草天蛾Manduca sexta的寄生蜂Cotesia congregata种群，两个寄生蜂种群不仅对寄主食物中尼古丁浓度的反应不一样，而且对取食番茄和烟草的寄主的产卵选择性，以及对寄主植物的搜索反应都不一样[32]。遗憾的是，目前对于寄生蜂和捕食性天敌利用植物挥发物（更广泛地讲对信息化合物的利用）的种群差异及遗传变异不甚了解，有关天敌昆虫对植物挥发物的应用情况更是知之甚少。相比而言，人们对于寄生蜂应用信息化合物的表型可塑性已有许多研究，实际上确已发现许多寄生蜂由于学习过程对植物挥发物反应的表型可塑性[8

信息变异的选择可望实现。

3.3.2植物信息的“信号—噪音”比（Signal-to-noise ratio）与天敌昆虫的行为反应

Vet 等研究发现一种果蝇幼虫的外寄生蜂Leptopilina beterotoma取食不同的食物后，相对于具量的差别的挥发物，对具质的差别的挥发物信息的学习更容易实现（如只需一个简单的学习过程）

[40]，15，33~39]。因此，天敌对植物。我们可以假设天敌在挥发物的识别和学习区分的过程中，质的差异比量的差异更重要。表1的甘蓝—菜粉蝶研究系统中，植物信息的“信号—噪音”比最低，植物遭机械损伤和虫害后释放的挥发物没有质的区别，因此，田间任何形式的损伤都可产生大量的“噪音”，机械损伤植株和非适宜寄主为害植株释放的挥发物都可以吸引寄生蜂Cotesia glomerata。植物信息特异性的缺乏很可能限制了上述种寄生蜂寄主寻找行为的优化[16，17]。

玉米—草地贪夜蛾研究系统中（表1），“信号—噪音”比较高，机械损伤植株与虫伤株之间挥发物的差别很容易区分。寄生蜂Cotesia marginiventris依靠虫害诱导的植物挥发物中的萜类物质寻

找为害的玉米植株，因萜类物质不能被机械损伤诱导，机械损伤的玉米植株不能引诱寄生蜂C. marginiventris。植株被不同的植食性昆虫为害后，诱导出的萜类物质的差异很小，但虫害株的挥发物中绿叶性气味有量的区别，这些量的区别足以让寄生蜂通过联系学习区分出2种不同的寄主为害过的植株[15]。

在表1蚕豆—蚜虫研究系统中，“信号—噪音”比较最高，天敌昆虫不需学习即可区分出适宜寄主和不适宜寄主为害的植株。如蚜虫的寄生蜂Aphidius ervi不需任何经历即可区分出适宜的和不适宜的蚜虫取食的蚕豆植株。在不适宜寄主为害株与健康株之间，寄生蜂甚至选择后者[18，41]。Takabayashi等也曾报道寄生蜂对不同虫态寄主为害的植物选择性不同，玉米植株被1~4龄鳞翅目幼虫（适宜寄主）为害后可吸引没有产卵经历寄生蜂，而植株被5~6龄幼虫（不适宜寄主）为害后却不能吸引寄生蜂；3龄幼虫口腔分泌物处理的植株可吸引寄生蜂，但经6龄幼虫口腔分泌物处理的植株不具引诱作用[42]。

4结语

在生物的长期协同进化过程中，不同生物为了适应环境，都发展了一套与之相适应的生存对策。虫害诱导的植物挥发物是植物—植食性昆虫—天敌长期协同进化的产物。植物为抵制植食性昆虫的攻击，采取了通过释放挥发物调节自身和植食性昆虫天敌的对策；植食性昆虫则一方面积极地探测资源（寄主植物），另一方面又降低或逃避天敌对虫害诱导的挥发物的探测；天敌的对策与植食性昆虫的对策相似，即一方面积极地利用寄主（猎物）本身和寄主植物所提供的信息探测寄主（猎物），另一方面又设法有效地逃避自身的天敌。

作为进化生态学的核心，有关植物与天敌之间的互利关系研究已不少，但还有很多的研究待进一步深入，如通过实验研究得出的诱导防御的机理在田间是否真正能起到保护植物的作用，天敌的存在是否会影响虫害诱导的挥发物的释放，天敌对虫害诱导的植物挥发物变异的利用，如何协调应用植物的直接抗虫性与间接抗虫性等。随着化学分析技术、电生理技术及分子生物学技术的发展，上述问题定会得到圆满的解决。

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